Jun 03, 2023
Adaptação genômica do picoeucarioto Pelagomonas calceolata ao ferro
Biologia das Comunicações volume 5, Número do artigo: 983 (2022) Citar este artigo 2102 Acessos 4 Citações 20 Detalhes das métricas altmétricas As menores espécies de fitoplâncton são atores-chave nos oceanos
Biologia das Comunicações, volume 5, número do artigo: 983 (2022) Citar este artigo
2102 Acessos
4 citações
20 Altmétrico
Detalhes das métricas
As menores espécies de fitoplâncton são atores-chave no ciclo biogeoquímico dos oceanos e a sua abundância e distribuição são afetadas pelas mudanças ambientais globais. Entre elas, as algas da classe Pelagophyceae abrangem espécies costeiras causadoras de proliferação de algas nocivas, enquanto outras são cosmopolitas e abundantes. A falta de referência genômica nesta linhagem é a principal limitação para estudar sua importância ecológica. Aqui, analisamos a abundância relativa de Pelagomonas calceolata, o nicho ecológico e o potencial para a adaptação em todos os oceanos usando uma sequência completa do genoma montado em escala cromossômica. Nossos resultados mostram que P. calceolata é uma das espécies eucarióticas mais abundantes nos oceanos, com abundância relativa favorecida por condições de alta temperatura, pouca luz e pobres em ferro. As projecções das alterações climáticas baseadas na sua abundância relativa sugerem uma extensão do habitat da P. calceolata em direcção aos pólos no final deste século. Finalmente, observamos um repertório gênico específico e variações no nível de expressão que potencialmente explicam seu sucesso ecológico em ambientes com baixo teor de ferro e baixo teor de nitrato. Coletivamente, estas descobertas revelam a importância ecológica de P. calceolata e estabelecem as bases para uma análise em escala global das estratégias de adaptação e aclimatação deste pequeno fitoplâncton num ambiente em mudança.
O fitoplâncton marinho é responsável por mais de 45% da produção fotossintética primária na Terra e desempenha um papel essencial no fornecimento de matéria orgânica às cadeias alimentares marinhas1. São intervenientes globais fundamentais na absorção de CO2 e fornecem oxigénio gasoso à atmosfera. Um declínio global da biomassa do fitoplâncton foi relatado ao longo do último século (1% da concentração de clorofila-a por ano), levando a uma diminuição da produção primária líquida em muitas regiões oceânicas2. Este declínio é provavelmente uma consequência do aquecimento global dos oceanos, que impulsiona a estratificação da coluna de água, reduzindo o fornecimento de nutrientes às águas superficiais. As reduções na produtividade do fitoplâncton causadas pela temperatura nas regiões tropicais e temperadas provavelmente terão efeitos em cascata nos níveis tróficos mais elevados e no funcionamento dos ecossistemas3.
Os picoeucariotos fotossintéticos (PPEs), definidos por um diâmetro celular <3 µm, pertencem a diferentes filos, incluindo Chlorophyta, Cryptophyta, Haptophyta e Stramenopiles4. Presentes em todos os oceanos, os EPI são os produtores primários dominantes em regiões quentes e oligotróficas5. O aquecimento dos oceanos e a expansão das regiões oligotróficas nas próximas décadas poderão alargar o nicho ecológico dos EPI, e espera-se uma mudança global de grandes organismos fotossintéticos para pequenos produtores primários3,6. Por exemplo, o derretimento do gelo marinho na Bacia Ártica canadense tem sido associado a um aumento na abundância de EPIs, como Micromonas, em detrimento de algas maiores7. Em laboratório, esta alga tem a capacidade de alterar a sua temperatura ideal para o crescimento em apenas algumas centenas de gerações, sugerindo que será menos afetada pelo aquecimento global do que muitos organismos maiores8. Além disso, a maior proporção entre superfície celular e volume de PPEs em comparação com células maiores de fitoplâncton é vantajosa para aquisição de recursos e crescimento em ambientes com nutrientes limitados9,10.
O ferro é um composto chave necessário para a atividade da cadeia respiratória, fotossíntese e fixação de nitrogênio10. Como o ferro biodisponível é extremamente baixo em mais de um terço da superfície do oceano, o pequeno fitoplâncton desenvolveu várias estratégias para otimizar a absorção de ferro e reduzir as necessidades de ferro11. Nas diatomáceas, os mecanismos redutivos e não redutivos de absorção de ferro envolvem muitas proteínas, incluindo fitotransferrinas, redutases férricas transmembranares, permeados de ferro e proteínas de ligação a sideróforos . As necessidades de ferro podem ser moduladas pela variação dos níveis de expressão gênica entre proteínas necessitadas de ferro e seus equivalentes isentos de ferro. Essas trocas proteicas incluem transferência de elétrons (flavodoxina/ferredoxina), gliconeogênese (frutose-bifosfato aldolase tipo I ou tipo II) e superóxido dismutases (Mn/Fe-SOD, Cu/Zn-SOD ou Ni-SOD)13,14,15.
99% of identity) were detected at the extremity of contig 1 and 5 (393 Kb) and at the extremities of contig 3 and 6 (192 Kb; Supplementary Note 1 and Supplementary Fig. S1d). (TTAGGG)n telomeric repeats were detected at both ends of contigs 2, 3, 4, and 6, indicating that these four contigs represent complete chromosomes (Supplementary Fig. S1d). For contig 1 and contig 5, telomeric sequences were identified at only one extremity, the other extremity ending in the duplicated region. We used the Hi-C long-range technology to validate the assembly of P. calceolata genome sequence. The interaction map revealed a high number of contacts within contigs and very few across contigs (Supplementary Fig. S2 and Supplementary Note 2). No chimeras or fragmentations were detected. This result confirms that the six contigs correspond to six chromosomes of P. calceolata./p>0.2 nmol/l, 88 samples) with on average 1.7% of metagenomic reads (Wilcoxon test, P value = 0.02). In the 0.8–2000 µm size fraction, we observe the same tendency with a relative abundance of 1.9% of metagenomic reads on average in low-iron waters (49 samples) and a lower relative abundance of 0.78% of metagenomic reads on average in high-iron environments (59 samples) (Wilcoxon test, P value = 9.6e−7). In addition, P. calceolata relative abundance is weakly correlated with the 9’butanoyloxyfucoxanthin concentration, a signature pigment for pelagophytes (Pearson 0.22, P value = 0.02 and Pearson 0.41, P value = 4.82e−05 in the 0.8–5 µm and 0.8–2000 µm size fraction, respectively). We used a general additive model to estimate the contribution of temperature, PAR and iron concentration to P. calceolata relative abundance (Table 2). The three factors explain 32.3% of the variations of P. calceolata abundance in the 0.8–5 µm size fraction and 56.8% in the 0.8–2000 µm size fraction./p>0.2 nmol/l) iron conditions using Tara Oceans metatranscriptomes. P. calceolata has five genes encoding the phytotransferrin ISIP2A involved in Fe3+ uptake via endosomal vesicles and 2 putative iron-storage protein ISIP3. In iron-poor environments, three ISIP2A and one ISIP3 are overexpressed (Fig. 4a and Supplementary Data 9). This result indicates that similarly to diatoms, ISIP are upregulated following iron starvation in P. calceolata potentially improving cell growth in low-iron environments. Three genes encode the iron transporter ferroportin but are not differentially expressed according to the environment (Supplementary Fig. S8a). These proteins are iron exporters in multicellular organisms but their function in microalgae remains to be studied36. Finally, we identified eight Zinc/iron permeases potentially involved in iron uptake from the environment in the P. calceolata genome. Among them, two are overexpressed in high-iron and one in low-iron environments. Interestingly, we note the absence of the iron permease FTR1, the iron-storage ferritin and the starvation induced protein ISIP1 (involved in endocytosis of siderophores in diatoms). In comparison to P. calceolata, the coastal Pelagophyceae A. anophagefferens do not have ISIP3 gene and a lower number of Zinc–Iron permeases./p>0.2 nM) oceanic stations. P values of Wilcoxon statistical tests between low- and high-iron conditions are indicated for each gene. Significant P values (<0.01) are in bold. b Relative expression levels (TPM) of genes coding for ferredoxin (orange) and its non-ferrous equivalent flavodoxin (purple) in each Tara Oceans sample. Samples are sorted from low-iron (left) to high-iron (right) conditions. Iron concentrations are indicated in nM on the colored horizontal bar. c Same representation for genes coding for fructose-bisphosphate aldolase II (orange) and its non-ferrous equivalent fructose-bisphosphate aldolase I (purple)./p>2 µM) environments. P values of Mann–Withney–Wilcoxon tests between low- and high-nitrate samples are indicated for each gene. Significant P values (<0.01) are in bold./p>1% of all sequenced reads. In contrast to the coastal Pelagophyceae A. anophagefferens that can present high peaks of abundance37, no P. calceolata blooms were reported, but P. calceolata is well-adapted to an extensive range of environmental conditions as suggested by previous studies21,23. Although the abundance of an organism calculated from metabarcoding or metagenomic data provides only an indirect and relative quantification of organism abundances, both methods suggest that P. calceolata is one of the most abundant pico-nano eukaryote in offshore data. The high relative abundance of P. calceolata measured with a metabarcoding approach has recently been confirmed with a qPCR method (average of 5 882 ± 2 855 rRNA gene copies mL−1 on the surface of the eastern North Pacific)21. In addition, we have shown that the metabarcoding approach probably underestimates the relative abundance of P. calceolata compared to the metagenomic analysis owing to the low copy number of rRNAs in this organism. However, we cannot exclude that the large genome size of P. calceolata compared to bacterial genomes present in the 0.8–5 µm size fraction overestimates its relative abundance in metagenomic datasets. Further studies may combine microscopic and flow sorting approaches with genomic data to assess the number of cells and the biomass of this organism in the oceans. Our model analysis has revealed a probable increase of P. calceolata relative abundance at the end of the century in high latitudes where the seawater temperature is currently too low for this species. This result is coherent with previous studies suggesting a global increase of phytoplankton in subpolar regions38,39./p>80% of the cases, repeat families identified using ab initio approaches do not overlap with repetitive regions identified by homology search. GC content along the genome was calculated with Bedtools nuc version 2.29.266 and the coverage over a non-overlapping window of 2 Kb with Mosdepth version 0.2.867./p> 50 % filter, and alignments refined with Genewise as previously described./p> 100 aa) against 27.7 million proteins from NR, the METdb72 transcriptome database, eukaryotic algal proteomes from the JGI database, Tara Oceans single-cell amplified genomes and metagenome assembled genomes (SMAGs)82. The 60 retrieved proteins and the 3 P. calceolata NIT-domain-containing proteins were then aligned with Mafft v7.0 (https://mafft.cbrc.jp/alignment/server/) and a Maximum Likelihood phylogenetic tree (Jones–Taylor–Thornton substitution model and 100 bootstraps) was made with MEGAX software. Transmembrane regions in NIT-sensing domain-containing proteins were identified with TMHMM v 2.055./p> 
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